在柱众审判中，祢豆子被试图逼出自己作为鬼的本能的风柱·不死川实弥连续刺伤数次。尽管祢豆子对实弥的恶劣行为感到非常生气，但因为知道自己不可以伤害人类，因此始终没有发作。最终，祢豆子承受住了实弥那极品的稀血，并得到主公的认可，顺利地以一名鬼的身份成为了鬼杀队的一员。
在被送到蝶屋后，祢豆子因为先前受伤而变得睡眠不足，便为了治愈伤口而继续进行着睡眠。
在炭治郎等人结束身体机能恢复训练后，祢豆子被哥哥带着前往了无限号列车。因为躲在了箱子里，祢豆子顺利地完成了逃票，并且还因此避免被下弦之壹·魇梦的血鬼术所波及。
之后，在炭治郎等人都被魇梦催眠时，祢豆子刚好睡醒。尽管对众人的手上都系着蕴含着魇梦的血鬼术的绳子感到不解，但还是因为想让哥哥摸自己的头而试图将其叫醒。为了叫醒哥哥，祢豆子试图用头槌将其弄醒，结果非但没能叫醒哥哥，自己反倒还因为炭治郎的铁头而受伤出血。随即，受伤的祢豆子疼得哭了出来，却无意识地发动了血鬼术，并以此削弱了魇梦的血鬼术，使得炭治郎顺利地从梦中醒来。
随后，祢豆子又将善逸、伊之助和炎柱·炼狱杏寿郎等人唤醒，接着便被杏寿郎命令和善逸一道负责从已经和火车合体的魇梦手中保护乘客，直到黎明时分。
最终，杏寿郎被上弦之叁·猗窝座重创并不治身亡，但在临终之前，杏寿郎认可了祢豆子拼命保护乘客的行为。在天亮之后，祢豆子被善逸赶忙装进了箱子里，以此避开太阳光。
被哥哥带着、跟随音柱·宇髄天元前往吉原花街执行任务，为了躲开别人的视线而一直躲在炭治郎背后的箱子里。
在哥哥因过度使用火之神神乐而昏迷，险些被上弦之陆·堕姬所杀时，祢豆子及时赶到并将堕姬踢飞。由于从堕姬身上感受到了大量来自无惨细胞的味道，由此回想起了家人被无惨屠灭时的悲惨情景，祢豆子因此完全被愤怒所支配，完成了急剧的鬼化，以压倒性的力量和强劲无比的再生能力，依靠血鬼术·爆血一度将堕姬压制得无法招架。
紧接着，祢豆子便因为鬼化带来的巨大体能消耗而再也无法抑制作为鬼的本能，并意图袭击人类。就在这时，昏迷的炭治郎被弟弟竹雄的灵魂唤醒，随即便出面阻止了差点就要变成食人恶鬼的祢豆子，并为她唱了她小时候最喜欢的摇篮曲。听到摇篮曲的祢豆子，由此想起了幼年时和母亲相处时的美好记忆。随后，母亲的灵魂出现在了祢豆子的潜意识中，使她恢复了理智。最终，祢豆子终于解除了鬼化并陷入昏睡，直到战斗结束。
在妓夫太郎和堕姬被打败后，醒来的祢豆子将哥哥体内的毒素全部清除，并一直照看着他直至其醒来。接着，祢豆子背着重伤的哥哥在吉原的废墟中行动，并来到了众人面前。随后，祢豆子用自己的血鬼术烧掉了天元和伊之助体内的血镰毒素，使得二人幸存了下来。期间，由于自己血鬼术的效果实在不像是在救人，因而吓坏了天元的三位妻子。
由于炭治郎的日轮刀在战斗中多次损坏，导致炭治郎的锻刀人钢铁冢萤不愿再给他锻造新刀，祢豆子因此被哥哥带着一同前往了锻刀人之村。
到达村子后，祢豆子很快就和为人亲和的恋柱·甘露寺蜜璃成为了关系很好的朋友。之后，在哥哥和小铁使用“缘壹零式”进行特训时，祢豆子独自留在房间中睡觉。
后来，在时透无一郎找炭治郎询问铁穴森钢藏的下落时，祢豆子突然醒来，随后就与二人一同遭遇了进入房间的上弦之肆·半天狗。尽管祢豆子一开始因感受到半天狗身上那比堕姬还要浓郁的无惨细胞的味道而不自觉地开始鬼化，但因为炭治郎的制止，最终祢豆子靠自己的意志将鬼化程度停留在了能够保持理智的状态，并保持着这种状态开始了战斗。
在半天狗分身出积怒，可乐，空喜，哀绝四个分身之鬼后，祢豆子负责和可乐对战。由于可乐一直保持着找乐子的态度，因此始终没有认真战斗。在被对方踢穿身体之后，祢豆子不但迅速地恢复了身体并且还反过来踹断了可乐的脖子。随后，祢豆子抢走了对方的血鬼术发动媒介——团扇，并使用团扇刮出大风吹走了可乐。但紧接着，祢豆子遭到了积怒的突然袭击，不过被已经打败了空喜并及时赶回的哥哥救下。
随后，祢豆子和哥哥遭到半天狗其他三大分身的围攻。紧接着，兄妹二人就一同被赶回来的可乐用团扇吹出的飓风重创，但祢豆子还是凭借着自身的再生能力迅速提前醒来，并带着哥哥逃走。最后，祢豆子利用自己的血鬼术，将哥哥的日轮刀转化为了燃烧之刃——“赫刀”，帮助其顺利的重创半天狗的分身们。
在半天狗的分身合体为“憎珀天”之后，灶门兄妹和不死川玄弥被对方使出的复数血鬼术完全压制而无法动弹。随后，紧急返回的蜜璃赶来支援并成功救下了众人。之后，蜜璃负责拖住了憎珀天，而灶门兄妹和玄弥则负责去追击半天狗的本体“怯”。
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